Museovirastossa on johtokunta, jonka valtioneuvosto nimittää neljäksi vuodeksi kerrallaan. Johtokuntaan kuuluu puheenjohtaja sekä seitsemän muuta jäsentä, joista yksi on viraston pääjohtaja ja yksi viraston edustavimpien henkilöstöjärjestöjen ehdottama henkilö. Johtokunnassa tulee olla edustettuna taidemuseoiden sekä kulttuurihistoriallisten ja luonnontieteellisten museoiden toimialo- jen tuntemus. Johtokunta valitsee keskuudestaan varapuheenjohtajan.