Valtiokonttoria johtaa pääjohtaja. Pääjohtaja päättää valtiokonttorin toimivaltaan kuuluvien oikeussääntöjen antamisesta. Valtiokonttorin organisaatiosta ja toimintayksiköistä määrätään työjärjestyksessä, jonka pääjohtaja vahvistaa.

Pääjohtaja ratkaisee myös muut valtiokonttorin ratkaistavat asiat, joita ei ole säädetty tai työjärjestyksessä määrätty valtiokonttorin muun virkamiehen ratkaistaviksi. Valtioneuvoston asetuksella säädetään asioista, joita ei voida työjärjestyksessä määrätä muun virkamiehen ratkaistaviksi.

Valtioneuvoston asetuksella säädetään valtiokonttorin virkojen täyttämisestä, pääjohtajan ja muiden esimiesasemassa olevien virkamiesten esimiesasemaan liittyvistä tehtävistä sekä pääjohtajan sijaisen määräämisestä.

Valtiokonttorin työjärjestyksessä määrätään muista sijaisuuksista, sisäisestä johtamisesta sekä muista sisäiseen hallintoon kuuluvista asioista.